A középkorban ezen a területen állt a Szent Margit-kápolna, melynek első ismert említése 1267-bôl származik. A templom körüli temetőkert a régészeti leletek alapján az Árpád-kortól a török hódítás koráig folyamatosan használatban lehetett. A templom legkorábbi formája nem ismert.
A jelenlegi épületen belül feltárt hosszanti falmaradványok valószínűleg a 15-16. századból valók. A maradványok egy nyújtott térarányú, szentély nélküli, végfalain támpillérekkel megerősített épületet rajzolnak ki. Mivel az alaprajz nem egy késő gótikus templom formáját mutatja, így elképzelhető, hogy esetleg a plébános lakóházaként szolgált.
A református egyházközség a 18. század folyamán a régi falakat elbonttatta, hogy helyére a ma is álló épületet emeljék. A fiókos dongaboltozattal fedett, kora barokk templom a korábbinál szélesebb, de azonos hosszúságú lett. Maival egyező déli bejárata előtt egy pillérekre támaszkodó előcsarnok készült, talán a templomépítéssel egyidejűleg.
Az épület nyugati és keleti végén valószínűleg karzatot alakítottak ki. Egy későbbi átépítés során (elképzelhető, hogy már a zsinagóga korszakában) az épület nyugati harmadát válaszfalakkal különítették el, mely felett szintén karzat állhatott. Ez minden bizonnyal az épület délnyugati sarkán újonnan nyitott (utóbb elfalazott) ajtónyíláson keresztül volt megközelíthető.
1826-ban az egyházközség új templom építését kérvényezte, mivel a régiben már nem fért el. A jelenlegi református templom, kevesebb, mint 300 méterre a régitől, 1830-ra készült el. Ezt követően az egykori istenháza huszonöt évig kihasználatlanul állt, míg 1855-ben a füredi izraelita hitközség meg nem vásárolta. Az épület keleti végében egy lépcsős felépítményű, díszes tórafülkét építettek. A zsinagóga 1944-ig, a füredi zsidók elhurcolásáig töltötte be szakrális szerepét.
